Efectos antioxidantes y antimicrobianos de los aceites esenciales de dos especies de salvia con análisis in vitro e in silico dirigidos a las proteínas 1AJ6 y 1R4U

Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 14038 (2023) Citar este artículo

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El Medio Atlas es un territorio marroquí que sirve de refugio a plantas con una increíble biodiversidad, de la que son un componente importante las plantas aromáticas y medicinales que han tenido un uso folclórico. Sin embargo, su utilización eficaz en la medicina moderna requiere la caracterización de sus fitoquímicos para facilitar su entrada en los procesos de descubrimiento de fármacos. Por lo tanto, este estudio tuvo como objetivo caracterizar e investigar la actividad antioxidante y los efectos antimicrobianos de los aceites esenciales (AE) de Salvia lavandulifolia subsp. mesatlantica y Salvia officinalis L. mediante el uso de ensayos in vitro e in silico. Se identificaron diez fitoquímicos en los AE de S. lavandulifolia, mientras que se identificaron veinte fitoquímicos en S. officinalis. El alcanfor fue el compuesto más abundante en ambas especies, comprendiendo el 26,70% y el 39,24% de los AE de S. lavandulifolia y S. officinalis, respectivamente. Los AE de ambas plantas exhibieron una importante actividad eliminadora de radicales libres DPPH, con S. lavandulifolia y S. officinalis mostrando tasas de eliminación estimadas de 92,97% y 75,20%, respectivamente. En términos de Poder Antioxidante Reductor Férrico (FRAP), S. officinalis demostró un valor mayor (72,08%) en comparación con el de S. lavandulifolia (64,61%). La evaluación de los efectos antimicrobianos de los AE de S. officinalis y S. lavandulifolia contra microorganismos reveló actividades bactericidas contra Proteus mirabilis y Bacillus subtilis en bajas concentraciones. Mostró actividades bactericidas contra Staphylococcus aureus y Candida albicans en una concentración relativamente mayor. El acoplamiento molecular de proteínas antioxidantes y antimicrobianas ofrece información importante sobre las interacciones ligando-proteína, lo que facilita el desarrollo de terapias innovadoras a partir del estudio actual. En última instancia, este estudio identificó la composición fitoquímica de S. lavandulifolia y S. officinalis y destacó su potencial para el descubrimiento terapéutico.

Desde épocas prehistóricas, las plantas terapéuticas y aromáticas se han utilizado para realzar el sabor, el color, el aroma y el picante de los alimentos, así como para curar afecciones como la actividad anticolinesterásica, la depresión y la epilepsia1,2. La variedad y abundancia de sustancias químicas bioactivas obtenidas de extractos orgánicos, acuosos y de aceites esenciales controlan estas actividades biológicas y farmacológicas3,4.

Las plantas medicinales y aromáticas más importantes pertenecen a la familia Lamiaceae, que está ampliamente distribuida en todo el mundo5,6. Los ejemplos más famosos son el romero, el orégano, la albahaca, el tomillo, la menta, la lavanda y la salvia, que se utilizan ampliamente como hierbas medicinales y culinarias7,8. Han sido utilizados por poblaciones antiguas en la medicina antigua y por las sociedades actuales en la medicina moderna9. Por ejemplo, se ha demostrado que 14 especies de plantas de Lamiaceae tienen 95 usos medicinales y sirven para remediar 13 colecciones patológicas diferentes en el este de Marruecos y el este de Andalucía10.

Uno de los géneros centrales de la familia Lamiaceae es la Salvia. Este género es ampliamente utilizado por poblaciones antiguas y actuales en medicina, conservación de alimentos y fines estéticos11,12. Del mismo modo, Grieve (en 1980) definió el té preparado a partir de especies de Salvia como un “tónico estimulante muy útil en la debilidad del sistema nervioso”13,14,15. Además, las especies de Salvia aliviarían los síntomas del síndrome premenstrual y tendrían un efecto estrogénico como regulador hormonal actuando sobre la zona urogenital femenina16. Entre las especies de Salvia, Salvia lavandulifolia es la hierba más comúnmente investigada en términos de farmacología, etnobotánica y composición bioquímica13,17,18. Como remedio espasmolítico, analgésico, antiséptico (con acción virucida, bactericida y fungicida), antiinflamatorio, sedante, anestésico, estrogénico y anticolinesterásico, las especies de Salvia han sido empleadas en la medicina tradicional19.

En Marruecos, S. lavandulifolia está clasificada como una de las plantas más utilizadas por la población local para el tratamiento de numerosas enfermedades20. Se distribuye en regiones montañosas contando las cadenas del Atlas y el Rif. Está registrado en la cuenca de Bigoudine ubicada en el Alto Atlas occidental21, en el área de Tizi n' Test ubicada en la provincia de Taroudant22 y en Oulad Ali20. Esta hierba se puede encontrar en elevaciones entre 1 y 2000 m sobre el nivel del mar, y la planta crece principalmente en suelos calcáreos y básicos21. Las poblaciones locales utilizan regularmente esta planta aromática como cura popular para tratar diversas dolencias, y muchas de estas propiedades farmacéuticas han sido demostradas en investigaciones controladas de laboratorio23,24. Sin embargo, los estudios de laboratorio mostraron una variabilidad significativa de los componentes químicos dependiendo de las condiciones climáticas, el suelo y la ubicación geográfica de la planta muestreada, lo que se sugiere que influye en sus propiedades terapéuticas17,25.

Además, las investigaciones de laboratorio y de campo se limitaron al nivel de especie. Ningún estudio se ha referido a los niveles de subespecies de S. lavandulifolia en Marruecos, y se sugiere que esto agregue conocimientos más valiosos a las plantas medicinales en este país y en todo el noroeste de África. Del mismo modo, se recomienda investigar estas subespecies para descubrir nuevos componentes químicos que podrían utilizarse en las industrias farmacéutica, alimentaria y cosmética modernas. Otra planta utilizada en medicina en Marruecos es la Salvia officinalis L.26. Se utiliza como un antiguo remedio a base de hierbas contra una diversidad de enfermedades.

Además, se afirma que S. officinalis tiene una amplia gama de propiedades biológicas, como propiedades antibacterianas, antioxidantes, hipoglucemiantes, fungistáticas, antiinflamatorias, virustáticas, eupépticas, astringentes y antihidróticas26. Igualmente, los aceites esenciales de esta especie se utilizan contra una amplia gama de microorganismos, contando bacterias, hongos y virus27,28. Sin embargo, algunos microorganismos, como Candida albicans y Pseudomonas aeruginosa, fueron resistentes a los aceites esenciales de S. officinalis28. Sin embargo, la riqueza de plantas medicinales con una amplia gama de compuestos químicos, como flavonoides y polifenoles, contribuyó a otras actividades biológicas29,30. Por ejemplo, Nieto31 mencionó que los aceites esenciales de tres plantas Lamiaceae, contando salvia, tomillo y romero, son prometedores para conservar los alimentos debido a sus propiedades antimicrobianas y antioxidantes.

Este estudio tuvo como objetivo explorar los componentes bioquímicos de los aceites esenciales extraídos de S. lavandulifolia subsp. mesatlantica y S. officinalis L. Asimismo, se evaluó su capacidad antioxidante (DPPH, FRAP y TAC) y se probó su actividad antimicrobiana frente a microorganismos seleccionados mediante el uso de ensayos in vitro e in silico.

Salvia lavandulifolia subsp. mesatlantica y S. officinalis L. fueron recuperados en junio de 2021 de Immouzer Kandar, situado a 1359 m sobre el nivel del mar en el Medio Atlas de Marruecos32. En particular, no se necesita aprobación para recolectar S. lavandulifolia subsp. mesatlantica y S. officinalis L. en Marruecos con fines de investigación.

Tras la recuperación de las plantas, se cultivaron en circunstancias idénticas en Immouzer, un clima mediterráneo caracterizado por inviernos fríos y húmedos y veranos calurosos y secos. Cabe destacar que la temperatura media anual de la zona es de 13,5 °C y experimenta aproximadamente 651 mm de lluvia en promedio por año. El Dr. M. Fanane, de la división de botánica del instituto científico de Rabat, identificó las plantas utilizando la flora marroquí33 y se colocaron especímenes en el herbario del instituto científico con el número de referencia RAB 112.040 para S. lavandulifolia subsp. mesatlantica y RAB 111,174 para S. officinalis L. Cabe destacar que las hojas se secaron a la sombra a temperatura ambiente durante 15 días, luego se pulverizaron finamente y se mantuvieron a 4 °C hasta su uso posterior.

Brevemente, 100 g de cada planta se sometieron por separado a hidrodestilación utilizando un aparato tipo Clevenger durante 3 h34. Los AE se almacenaron a 4 °C hasta su posterior análisis. El rendimiento (p/p) se expresó en porcentaje de acuerdo con la siguiente fórmula: Rendimiento (%) = WEO/WP × 100, donde WEO es el peso del aceite esencial y WP es el peso de la planta seca extraída.

Empleando una columna capilar Varian (CP-Sil 5CB, 50 m de largo, 0,32 mm de diámetro y 1,25 m de espesor de película), se utilizó GC-MS (Trace GC ULTRA, Thermo Fischer, Francia) para analizar la composición química de el aceite extraído de S. lavandulifolia subsp. mesatlantica y S. officinalis L. Se programó que la temperatura de la columna aumentara 5 °C/min de 40 a 280 °C. Uno de los detectores (FID) tenía una temperatura fija de 260 °C, mientras que el inyector tenía una temperatura fija de 250 °C. El débito del vector gaseoso se ajustó a 1 ml/min para nitrógeno. Las muestras inyectadas contenían 0,5 µL de aceite diluido en una solución de hexano al 10%. Se utilizaron picos de área para calcular las proporciones de cada componente en el aceite35.

Este trabajo utilizó el acoplamiento molecular para evaluar las relaciones de unión entre las proteínas antioxidantes PDB ID: 1AJ6 y la proteína antimicrobiana 1R4U con diversos ligandos que se encuentran en extractos de plantas, como se muestra en la Tabla 1. Chem Draw Ultra36 produjo los ligandos y Chem3D Pro37 optimizó su forma mediante energía. minimización. El banco de datos de proteínas RCSB (www.rcsb.org) proporcionó las estructuras cristalinas 3D del antioxidante PDB ID: 1AJ6 y la proteína antimicrobiana PDB ID: 1R4U. El preprocesamiento eliminó moléculas de agua y heteroátomos no vinculantes de las estructuras de las proteínas. Las proteínas se protonaron añadiendo átomos de hidrógeno y cargas parciales. Se crearon cuadros de cuadrícula alrededor de los sitios activos de las proteínas 1AJ6 y 1R4U utilizando los residuos de unión al ligando como referencia para buscar la unión del ligando durante las simulaciones de acoplamiento38. Las herramientas de Autodock guardaron ligandos optimizados y estructuras de proteínas en formato pdbqt39,40. Autodock Vina, un algoritmo adecuado, realizó el acoplamiento molecular. Dentro de las cajas de cuadrícula, los ligandos se acoplaron de manera flexible a los sitios activos de proteínas. Las simulaciones de acoplamiento examinaron las conformaciones y orientaciones de los ligandos para determinar los modos de unión41. El programa de acoplamiento calificó los complejos ligando-proteína según la energía de unión. Los valores de energía de unión más bajos sugirieron mayores interacciones ligando-proteína. Para encontrar las mejores interacciones de unión, los complejos acoplados se clasificaron según su energía de unión40,41.

Se analizaron los complejos acoplados con las mejores energías de unión para determinar las interacciones ligando-proteína. El estudio BIOVIA Discovery visualizó residuos de unión clave e interacciones, como enlaces de hidrógeno, interacciones electrostáticas e interacciones hidrofóbicas41.

Los potenciales antioxidantes de los AE en ambas especies de Salvia se evaluaron en función de su capacidad para eliminar los radicales libres 2,2-difenil-1-picrilhidrazilo (DPPH). Las técnicas descritas por Tepe et al., Farahpoul et al. y DiCiaulaa et al.42,43,44 se utilizaron con ligeras modificaciones (p. ej., se preparó DPPH al 2,5 % en etanol). Se mezclaron 750 µL de la solución DPPH con 50 µL de cada muestra de planta en diferentes concentraciones (diez veces en serie). La mezcla resultante se agitó durante 15 s y luego se colocó a temperatura ambiente durante 1 h. La absorbancia de la mezcla se registró frente a un blanco a 517 nm usando un espectrofotómetro. Se utilizó ácido ascórbico, preparado en circunstancias similares, como antioxidante de referencia. Los resultados se expresaron en porcentaje de reducción de DPPH utilizando la siguiente ecuación:

Abscontrol es la absorbancia registrada de la reacción de control (que comprende todos los componentes excepto los AE) y Abssample es la absorbancia registrada para las pruebas de aceites esenciales. Se empleó la ecuación de regresión lineal para calcular gráficamente la concentración del aceite esencial que inhibe el cincuenta por ciento de la concentración original (CI50) de DPPH;

La capacidad antioxidante total (TAC) de los aceites esenciales se calculó con base en el método informado por Farahpour et al.43. En particular, el componente de molibdato de amonio se preparó mezclando una solución de ácido sulfúrico 0,6 M y fosfato de sodio (28 mM) con molibdato de amonio (45 mM). Se añadió 1 ml de esta mezcla a 50 µl de AE prediluidos en serie diez veces usando etanol. La mezcla resultante se recubrió y se sometió a una temperatura de 95 °C durante 90 min en un bloque térmico. Posteriormente, se midió la absorbancia de la mezcla resultante con un espectrofotómetro UV-visible a 695 nm y luego se comparó con la del control. Los resultados obtenidos se relacionaron con un antioxidante de referencia, concretamente el ácido ascórbico. Se utilizó ácido ascórbico como calibración regular y los resultados se expresaron en mg de eq de ácido ascórbico por g de materia seca.

El poder reductor (FRAP) de los aceites esenciales se estimó utilizando el esquema de reducción de hierro descrito por Oyaizu45. Para este estudio, se mezclaron 50 µL de la muestra diluida diez veces en serie y se mezclaron con 250 µL de tampón fosfato de sodio (0,2 M) (con un pH igual a 6,6) y 250 µL de ferricianuro de potasio (1%). Posteriormente, la mezcla resultante se tapó y se incubó en la oscuridad a 50 °C durante 20 min. Además, se añadió un 10 % de ácido tricloroacético (250 µl). Después de la centrifugación (velocidad y tiempo), se recuperaron 250 µL del sobrenadante y se mezclaron con 250 µL de agua destilada y 0,1% de cloruro férrico (60 µL). Finalmente, se midió la absorbancia a 700 nm, utilizando ácido ascórbico como estándar.

Los aceites esenciales extraídos de ambas plantas fueron probados frente a una serie de microorganismos patógenos secuestrados e identificados en el laboratorio de bacteriología del Hospital Hassan II de Fez. Los microorganismos incluyen bacterias Gram positivas, concretamente Bacillus subtilis DSM 6333 y Staphylococcus aureus ATCC 6633, bacterias Gram negativas, concretamente Proteus mirabilis ATCC 29.906, y una cepa de hongos, concretamente C. albicans ATCC 10.231. Las cepas de bacterias se inocularon mediante estrías en agar Mueller Hinton, mientras que la levadura se inoculó en agar dextrosa Sabouraud. Además, las bacterias se incubaron durante 18 a 24 h a 37 °C, mientras que la levadura se incubó a 30 °C durante el mismo período. Se recogen tres colonias bien aisladas y se emulsionan en 10 ml de agua fisiológica estéril tamponada con fosfato al 0,9% utilizando un vórtice. Se realizaron diluciones para estandarizar la suspensión bacteriana y ajustarla a 0,5 McFarland.

El efecto antimicrobiano de los aceites esenciales (Eos) se determinó mediante el método de difusión en disco como se describe en 46,47 para bacterias y hongos, respectivamente. La difusión se realizó en discos de papel Wattman de 6 mm de diámetro, esterilizados e impregnados a razón de 10 µL/disco y depositados sobre la superficie de un medio agar previamente esparcido con una suspensión microbiana del microorganismo ensayado a razón de 100 µL/ 5mL de Mueller Hinton Agar (MHA) (El medio de agar a una temperatura de 45 °C).

Se realizaron dos controles sobre un control negativo con 10 µL de agua destilada estéril en presencia de DMSO al 2% y un disco antibiótico como control positivo. Las placas se dejaron durante 15 a 30 minutos a temperatura ambiente y luego se incubaron en condiciones específicas de crecimiento de bacterias (37 °C durante 18 a 24 h) y levadura (30 °C durante 48 h). Las zonas de inhibición (IZ) alrededor de los discos se midieron y registraron en mm. Cabe destacar que los diámetros de las zonas de inhibición se evaluaron en mm, por triplicado para cada prueba. Finalmente, los valores obtenidos se expresaron como medias ± DE de triplicados.

La CIM es la dilución más baja en la que no se observa crecimiento microbiano. Para determinar los valores de CIM de los aceites esenciales, se distribuyeron 50 µL de caldo nutritivo esterilizado o infusión de cerebro y corazón (BHI) en cada pocillo de una microplaca de 96 pocillos con un inóculo (50 µL) del microorganismo de interés junto con diez veces en serie. Aceites esenciales diluidos. Las placas se incubaron durante 24 h a 37 °C o 30 °C y luego se examinaron cuidadosamente usando rizasurina al 0,015% para comprobar la presencia de microorganismos. El MBC y MFC denotan la concentración mínima que elimina los microorganismos; estos índices se determinaron a partir de la prueba MIC, correspondiente a la concentración de AE que inhiben el crecimiento bacteriano/fúngico. Se sabe que la relación CMB/CIM ≤ 2 se considera bactericida y la relación > 2 se considera bacteriostática (inhibición).

Se realizaron tres mediciones independientes para cada parámetro probado (DPPH, TAC y FRAP). Los resultados se presentaron como medias ± DE y se probó la normalidad y homogeneidad de la varianza de todos los parámetros estudiados. Además, se compararon TAC y FRAP en aceites esenciales de la especie Salvia analizada mediante una prueba T (dos grupos). Para probar la correlación entre los microorganismos (n = 4) y los efectos inhibidores (IZ, MIC y MBC) de los OE (n = 2) y los antibióticos químicos (n = 2), se utilizó el Análisis de Componentes Principales (PCA), y Todas las pruebas se realizaron utilizando el software STATGRAPHICS centurion XII. Para la significación estadística, el valor de p tomado fue de 0,05.

No se necesita aprobación para recolectar S. lavandulifolia subsp. mesatlantica y S. officinalis L. en Marruecos con fines de investigación.

La recolección de material vegetal cumple con las directrices y legislación institucionales, nacionales e internacionales pertinentes.

Utilizando el método de extracción, el rendimiento de S. officinalis L. y S. lavandulifolia subsp. Los AE de mesatlantica fueron 1,37 ± 0,8% y 0,86 ± 0,3% respectivamente. De manera similar, la concentración de AEs en ambas plantas fue variable. En S. officinalis, la concentración fue de 750 mg/ml en comparación con 600 mg/ml en los AE de S. lavandulifolia. Para S. officinalis, actualmente se registraron resultados similares en algunas partes del área. Hazrati et al.46 investigaron el rendimiento de AE basándose en la gravedad de microondas y la hidrodifusión (MHG), además de la hidrodestilación generada por microondas (MGH) para la extracción. Los resultados mostraron que la cosecha de 4:00 a 6:00 pm reveló el porcentaje máximo de EO estimado en 1,14%, mientras que la cosecha de 04:00 a 06:00 am indicó el porcentaje más pequeño de EO estimado en 0,599%.

En otro estudio, el rendimiento en aceites esenciales de hojas de S. officinalis fue del 2,25% para el aceite esencial secado durante veintiún días y alrededor del 1,91% durante siete días28, que son variables en comparación con nuestros resultados. Por lo tanto, se sugiere que la variación del rendimiento y concentración de aceites esenciales de S. officinalis entre nuestras muestras y las de estudios previos esté relacionada con la diferencia en los métodos de extracción utilizados, las partes de las plantas utilizadas y las técnicas de secado. Boutebouhart et al.28 investigaron el efecto de los métodos de extracción y secado sobre el rendimiento de aceites esenciales de S. officinalis. El rendimiento fue significativamente variable dependiendo del método de extracción, técnica de secado y período. Por otro lado, a pesar del menor rendimiento de S. lavandulifolia subsp. mesatlantica, este es el primer estudio que se centra en la extracción de AE de esta subespecie silvestre. Por lo tanto, se necesitan estudios detallados para obtener una visión profunda del efecto de los métodos de extracción, los solventes y las partes de la planta sobre el rendimiento y las concentraciones.

El resultado importante para la composición (el perfil químico de los AE en ambas especies de Salvia) se presenta en la Tabla 1. El análisis GC/MS reveló 20 (total%) y 10 (total%) constituyentes químicos en los AE destilados de S. officinalis ( Fig. 1) y S. lavandulifolia (Fig. 2), respectivamente. Los principales componentes de S. officinalis fueron alcanfor (26,70%), β tujona (17,14%) y eucaliptol (16,96%). Mientras que, en S. lavandulifolia, alcanfor (39,24%), eucaliptol (22,01%) y canfeno (9,71%) fueron los dominantes. Ambos AE comparten el predominio de alcanfor y eucaliptol y 10 fitoquímicos comunes que representan la mezcla total identificada en S. lavandulifolia.

Cromatograma del aceite esencial de Salvia officinalis L.

Cromatograma del aceite esencial de Salvia lavandulifolia.

Este estudio registró 20 componentes químicos en los AE de S. officinalis L., en comparación con solo 10 componentes en S. lavandulifolia subsp. mesatlántica. En S. officinalis, el alcanfor (26,70%), seguido de la β tujona (17,14%) y el eucaliptol (16,96%) fueron las principales sustancias químicas registradas en los AE. Hazrati et al.46 registraron 32 componentes en AEs extraídos de partes areales de S. officinalis, y los elementos principales fueron cis-tujona (34,38–46,18%), seguido de 1,8-cineol (8,70–11,07%) y alcanfor. (9,65–14,38%). En otro estudio, Al-Mijalli et al.48 registraron 14 compuestos en aceites esenciales de S. officinalis recolectados en zonas silvestres de Marruecos. La tujona (33,77%), seguida del cariofileno (12,28%), el humuleno (12,19%) y el alcanfor (11,52%) fueron los elementos primarios. El menor número de constituyentes podría deberse al método de extracción, las condiciones climáticas o las características de los suelos en los sitios muestreados.

Maric et al.49 investigaron el efecto de las altitudes de las localidades y las etapas de desarrollo sobre las sustancias químicas volátiles de S. officinalis L. de Bosnia y Herzegovina. Revelaron que ambos factores impactaron la diversidad de sustancias químicas. La calidad de la composición química fue constante, mientras que la cantidad fue variable dependiendo de la altitud y el estado de desarrollo de S. officinalis L. En otros estudios, Boutebouhart et al.28 y Saša Đurović et al.50 demostraron que el método de extracción afecta la composición química. Composición de aceites esenciales de S. officinalis L.

Por otro lado, la diversidad de moléculas bioactivas en los aceites esenciales de S. officinalis en comparación con S. lavandulifolia aumenta sus propiedades biológicas ya que estos compuestos son responsables de las actividades biológicas de los aceites esenciales y extractos en las plantas47,51,52. Asimismo, este es el primer estudio que caracteriza el perfil químico de S. lavandulifolia en Marruecos y toda la zona mediterránea. En comparación con otras subespecies de S. lavandulifolia, Zrira et al.53 registraron 34 componentes químicos en aceites esenciales de S. lavandulifolia Vahl recolectados en Marruecos. Los componentes principales fueron alcanfor (16–31%), seguido de 1,8–cineol (13–19%) y β-pineno (8–13%). En otro estudio, AENOR54 registró 12 compuestos químicos en las muestras ibéricas (hojas) de S. lavandulifolia Vahl. Un estudio de Jordán et al.55 informó una amplia gama de sustancias químicas en S. lavandulifolia subsp. vellerea del sureste de España. Los principales productos químicos fueron el 1,8-cineol-alcanfor (23,9–40,7%) y el 1,8-cineol-alcanfor (36,9–31%). Se sugiere que la variación de la calidad y cantidad de sustancias químicas en los aceites esenciales de nuestras muestras y las de S. lavandulifolia Vahl se rige por las vías sintéticas del metabolismo secundario en ambas subespecies. Sin embargo, se necesitan más investigaciones para aclarar esta cuestión entre subespecies y especies del mismo género.

El efecto de los aceites esenciales extraídos de S. officinalis y S. lavandulifolia sobre la inhibición del DPPH se resume en la Tabla 2. Los aceites esenciales de ambas plantas medicinales mostraron una importante acción eliminadora de radicales libres (DPPH). Sin embargo, el valor de DPPH (acción eliminadora de radicales libres) fue significativamente mayor en S. lavandulifolia (92,97%) en comparación con S. officinalis (75,20%) (p <0,001). Por otro lado, la CI50 de S. lavandulifolia se estimó en 34,55 mg/mL, mientras que la CI50 de S. officinalis se estimó en 40,72 mg/mL.

Los resultados de la actividad antioxidante, medida por el método FRAP, de los AE se presentan en la Fig. 3. Generalmente, S. officinalis exhibió un mayor potencial que S. lavandulifolia. La actividad FRAP para ambas especies varió proporcionalmente a la concentración, donde los valores máximos de inhibición (72,08% ± 0,75 para S. officinalis y 64,61% ± 1,15 para S. lavandulifolia) se han registrado a 1 mg/mL. Las pruebas estadísticas confirmaron la diferencia significativa de FRAP entre los aceites esenciales de ambas plantas (t = 9,658, gl = 4, p = 0,001).

Actividad antioxidante (ensayo FRAP) de aceites esenciales de S. officinalis y S. lavandulifolia.

En la Tabla 2 se presenta una comparación de la capacidad antioxidante total (TAC) entre los aceites esenciales de S. officinalis y S. lavandulifolia. Los aceites esenciales de ambas plantas mostraron una interesante capacidad antioxidante. Sin embargo, la mayor capacidad antioxidante total se registró en S. lavandulifolia (49,941 mg EAA/g PS) en comparación con S. officinalis (36,349 mg EAA/g PS).

La actividad antioxidante fue investigada intensamente para los aceites esenciales de S. officinalis en comparación con S. lavandulifolia28,56,57,58. Boutebouhart et al.28 investigaron la actividad antioxidante en aceites esenciales de hojas de S. officinalis L. cultivadas en Argelia. Los aceites esenciales (AE) se obtuvieron mediante diferentes técnicas de extracción: hidrodestilación asistida por microondas (MAHD), técnica de hidrodestilación convencional (HD) y destilación al vapor (SD). En Sage MAHD, la eliminación del radical libre DPPH osciló entre 7,43 ± 1,06 % y 34,72 ± 0,63 %, 9,69 ± 2,12 % y 36,75 ± 1,25 % para Sage HD y 9,75 ± 1,23 % y 40,25 ± 0,85 % para Sage SD28. Actualmente, Tundis et al.47, evaluaron la actividad antioxidante en tres muestras de aceites esenciales de S. officinalis procedentes de Italia: muestras de Orsomarso (S1); desde Civita (S2) y desde Buonvicino (S3). Los resultados mostraron que el IC50 de S1 fue 31,58%, 35,33% en S2 y 32,52% en S3. Estos valores son inferiores en comparación con nuestros resultados y se sugiere que esta diferencia esté controlada por el origen de los materiales utilizados. En nuestro caso, utilizamos S. officinalis silvestres, conocidas por su mayor actividad antioxidante que las variedades cultivadas48,59. Por otro lado, Asensio-S.-Manzanera et al.60, investigaron la actividad antioxidante en S. lavandulifolia y otras dos plantas Lavandula latifolia y Thymus mastichina recolectadas en España. El efecto eliminador del DPPH osciló entre el 61 y el 89 % en la lavanda de espiga. Estos valores están muy cerca de nuestros resultados en S. lavandulifolia silvestre marroquí. La similitud de nuestros resultados con los estudios sobre las otras subespecies de S. lavandulifolia podría deberse a la similitud de los métodos de extracción, los protocolos utilizados y el origen de las muestras (todas las muestras procedían de áreas silvestres y montañosas).

Tundis et al.47 evaluaron la actividad antioxidante en aceites esenciales de S. officinalis de tres muestras en Italia: S. officinalis de Orsomarso (S1), S. officinalis de Civita (S2); S. officinalis de Buonvicino (S3). Los resultados obtenidos mostraron que la FRAP de S1 fue de 3,11 ± 1,61 μM Fe (II)/g, 0,73 ± 0,09 μM Fe (II)/g encontrada en S2 y 1,56 ± 1,02 μM Fe(II)/g encontrada en S3. Estos autores confirmaron que la actividad antioxidante de las especies estudiadas varía según el área muestreada, lo que sugiere los efectos potenciales del clima, el suelo y otros factores. Respecto a la subespecie de S. lavandulifolia (subsp. Mesatlantica), nuestro estudio presenta la primera investigación de su actividad antioxidante, lo que se sugiere ofrecer datos para futuros estudios.

Los resultados de los efectos inhibidores de los aceites esenciales de S. officinalis y S. lavandulifolia contra los microorganismos probados se presentan en la Tabla 3. Los aceites esenciales de ambas plantas mostraron efectos inhibidores importantes y variables contra las bacterias y levaduras probadas. La mejor actividad antibacteriana la mostró el aceite esencial de S. officinalis y el aceite esencial de S. lavandulifolia, con los valores de CMI más pequeños frente a P. mirabilis (0,29 mg/mL), así como frente a B. subtilis y P. mirabilis. (1,87 mg/ml cada uno), respectivamente. De manera similar, los mejores valores de MBC obtenidos de los aceites esenciales de S. officinalis y S. lavandulifolia son contra P. mirabilis y B. subtilis. Los valores de CMI de C. albicans oscilaron entre 3,75 y 4,69 mg/ml. Mientras que S. aureus requirió una concentración aún mayor del aceite esencial de S. officinalis (18,75 mg/mL) para inhibir el crecimiento bacteriano, solo necesitó 3,75 mg/mL del aceite esencial de S. lavandulifolia. Se encontraron valores de MBC más bajos contra P. mirabilis usando aceite esencial de S. officinalis (1,17 mg/mL), así como contra P. mirabilis y B. subtilis usando aceite esencial de S. lavandulifolia (3,75 mg/mL). Según la relación MIC/MBC, los aceites esenciales de ambas especies de Salvia mostraron efectos bactericidas contra todos los microorganismos probados (Fig. 4) (la relación MBC/MIC ≤ 2 se considera bactericida y > 2 se considera bacteriostático (inhibición)).

Efecto bactericida de muestras de SO y SL ensayadas frente a bacterias y levaduras. (B = Staphylococcus aureus; D = Proteus mirabilis; C = Bacillus subtilis; E = C. albicans; SO = S. officinalis; SL = S. lavandulifolia subsp. Mesatlantica; AB = antibiótico; AF = antifúngico; CO = control con bacterias solo).

Se investigó intensamente el efecto antimicrobiano de extractos preparados a partir de diversas partes de S. officinalis28,61. Boutebouhart et al.28 investigaron los efectos inhibidores de los aceites esenciales de partes regionales (hojas) de S. officinalis L. cultivada contra (i) bacterias que cuentan S. aureus (ATCC 6538P), B. subtilis (ATCC), Escherichia coli (ATCC 43,300) y P. aeruginosa (ATCC 27,853), (ii) hongos filamentosos que incluyen Aspergillus carbonarius (M333) y Umbelopsis ramanniana (NRRL 1829), y (iii) levadura, concretamente C. albicans (ATCC 10,259). A excepción de P. aeruginosa (ATCC 27.853) y C. albicans (ATCC 10.259), los aceites esenciales de S. officinalis mostraron efectos inhibidores significativos con zonas de inhibición variables. Aćimović et al.61 probaron los efectos inhibidores de los aceites esenciales extraídos de S. officinalis cultivada en Serbia contra S. aureus (8684), P. aeruginosa (8762), Enterobacter cloacae (8923), C. albicans (8937), E. coli (8965), Klebsiella oxytoca (8929) y hemocultivos de Klebsiella pneumoniae (H2807) y S. aureus (H2846). En otro estudio, los aceites esenciales de S. officinalis mostraron valores de CIM estimados en 191,83 frente a E. coli, 383,00 frente a K. pneumonia, > 512 frente a E. faecalis y 96,05 frente a S. aureus7. Todos los microorganismos analizados fueron sensibles a los aceites esenciales de S. officinalis. Estos hallazgos confirman el amplio espectro antimicrobiano de los aceites esenciales de S. officinalis contra bacterias, hongos y levaduras. Estas actividades biológicas están directamente respaldadas por la diversidad y abundancia de moléculas bioactivas en los aceites esenciales de S. officinalis61,62.

Hasta donde nuestra revisión de la literatura pudo determinar, no hay datos publicados sobre la actividad antimicrobiana de S. lavandulifolia subsp. mesatlántica. Las tasas de inhibición (MIC y MBC) registradas para todas las bacterias y hongos analizados son significativamente inferiores en comparación con las registradas para S. officinalis. En términos de comparación, estudios previos7,63 investigaron la composición de los aceites esenciales en cuatro especies de Salvia, incluidas S. lavandulifolia, S. sclarea, S. officinalis y S. triloba. Se utilizaron la técnica de Concentración Mínima Inhibitoria (CIM) y el método de difusión en disco para investigar su actividad antibacteriana contra 10 patógenos. Los microorganismos grampositivos mostraron mayor susceptibilidad a los aceites esenciales. En particular, 2,31 mg mL-1 fue la CIM de los aceites esenciales de S. lavandulifolia contra S. aureus, mientras que se determinó que la CMI contra Shigella flexneri fue de 9,25 mg mL-1. Los principales compuestos detrás de esta actividad antimicrobiana fueron la α-β-tujona, el alcanfor y el 1,8-cineol7,63. Estos elementos abundan en los aceites esenciales de nuestras muestras.

Los resultados de las zonas de inhibición contra los microorganismos probados se presentan en (Fig. 5, Tabla 4). Las zonas de inhibición fueron variables según los aceites esenciales utilizados y los microorganismos probados. En SA, las IZ fueron significativamente superiores en el aceite esencial de SO y TH en comparación con SL. En PM, el IZ fue significativamente superior en TH, mientras que fue similar en los aceites esenciales tanto de SL como de SO. En BS, el IZ fue significativamente superior en aceite esencial tanto de SL como de SO en comparación con TH. Frente a CA, la IZ fue significativamente superior en los aceites esenciales de SO, mientras que fue similar entre el aceite esencial de SL y FL.

Gráfico PCA que muestra la eficacia de los aceites esenciales probados tanto de plantas (Salvia officinalis y S. lavandulifolia) como de antimicrobianos comerciales.

En términos de comparación entre los microorganismos para los mismos aceites esenciales, el IZ también fue variable. Para SO, el IZ más alto se registró frente a ST, seguido de CA, mientras que fue similar entre PM y BS. En contraste, el IZ del aceite esencial de SL fue similar entre todos los microorganismos.

El gráfico PCA confirma la eficacia de cada aceite esencial contra los microorganismos probados. Los aceites esenciales de SO son eficaces contra SA, mientras que los aceites esenciales de SL son eficaces contra PM.

En el norte de África, Hayouni et al.64 probaron el efecto inhibidor de los aceites esenciales de S. officinalis L. tunecina contra Salmonella inoculada en carne de vacuno picada. Los resultados mostraron que la zona de inhibición varió de 9 a 36 mm, lo que concuerda con nuestros resultados. Esto es lógico ya que nuestras muestras y las de Tinisia provienen de contextos similares, incluido el clima (es decir, ambos del norte de África), las partes utilizadas (hojas) y los métodos de extracción. También se registraron resultados similares en muestras de SO de Agadir en el sur de Marruecos con una zona de inhibición variable entre 5 y 35 mm65, que son similares a nuestros resultados para SO.

La Tabla 5 presenta los resultados del acoplamiento molecular de varios ligandos con la proteína antioxidante diana 1AJ6. La tabla incluye información sobre afinidad de unión, interacción de unión a hidrógeno, interacción hidrófoba e interacción electrostática con distancias en Angstrom para cada ligando. La afinidad de unión, representada por los valores de ΔG (kcal/mol), indica la fuerza de la interacción del ligando y la proteína. Un valor de ΔG más bajo indica una afinidad de unión más fuerte entre el ligando y la proteína. Según la tabla, el ligando “epóxido de iso-aromadendreno” tiene la afinidad de unión más fuerte con un valor ΔG de −6,4 kcal/mol. La tabla también incluye información sobre el tipo de interacciones que ocurren entre los ligandos y la proteína objetivo. Los enlaces de hidrógeno, las interacciones hidrofóbicas y electrostáticas se consideran los tipos de interacciones más importantes en los estudios de acoplamiento molecular.

El residuo y la distancia entre el ligando y la proteína objetivo muestran la interacción de unión al hidrógeno. Los enlaces de hidrógeno son fuerzas intermoleculares entre un átomo de hidrógeno en el ligando y un átomo electronegativo en la proteína. La distancia entre el átomo de hidrógeno y el átomo electronegativo es crítica y una distancia más corta indica un enlace de hidrógeno más fuerte. Por ejemplo, el ligando "13-Epimanool" forma enlaces de hidrógeno con residuos ASP45, ARG190 y PHE41 con distancias de 2,18 Å, 2,98 Å y 2,169 Å, respectivamente. El residuo y la distancia entre el ligando y la proteína objetivo muestran una interacción hidrofóbica. Las interacciones hidrofóbicas ocurren cuando partes no polares del ligando y la proteína entran en contacto. Una distancia menor entre las partes no polares indica una interacción hidrofóbica más vital. Por ejemplo, el ligando "β-mirceno" forma interacciones hidrófobas con residuos ALA47, VAL71 e ILE78 con distancias de 4,30 Å, 4,00 Å y 4,94 Å, respectivamente. El residuo y la distancia entre el ligando y la proteína objetivo también muestran la interacción electrostática. Las interacciones electrostáticas ocurren entre átomos cargados en el ligando y la proteína. Una distancia menor entre átomos cargados indica una interacción electrostática más fuerte. Por ejemplo, el ligando "β-Tujona" forma interacciones electrostáticas con residuos ARG76, GLY77 e ILE78 con distancias de 3,05 Å, 1,90 Å y 5,05 Å, respectivamente. Todas las interacciones también se muestran en la Fig. 6.

El supuesto modo de unión 2D y 3D de los compuestos investigados con 1AJ6. (A) Superficie del bolsillo de unión, (B) Interacciones de unión 3D con proteínas, (C) Interacciones de unión 3D con proteínas.

De manera similar, la Tabla 6 proporciona los resultados de simulaciones de acoplamiento molecular de varios ligandos con una proteína objetivo antimicrobiana, 1R4U. Para cada ligando se presentan la puntuación de acoplamiento, los enlaces de hidrógeno, las interacciones hidrofóbicas y electrostáticas con sus respectivas distancias en Angstrom. La afinidad de unión o valor ΔG, que indica la fuerza de la interacción entre el ligando y la proteína, oscila entre -7,2 y -4,6 kcal/mol. Un valor de ΔG más bajo indica una afinidad de unión más fuerte entre el ligando y la proteína. El enlace de hidrógeno es una interacción importante entre ligandos y residuos de proteínas, y esta tabla muestra el residuo y la distancia del enlace de hidrógeno formado con cada ligando. La interacción hidrofóbica y la interacción electrostática también son factores importantes que influyen en la unión ligando-proteína. Esta tabla enumera los residuos involucrados en estas interacciones y sus respectivas distancias.

Los ligandos se pueden comparar en función de sus afinidades de unión y los tipos de interacciones formadas con los residuos proteicos. Ligandos como Humulenol-II y epóxido de iso-aromadendreno muestran las afinidades de unión más fuertes con valores de ΔG de − 7,0 y − 7,2 kcal/mol, respectivamente. Ambos ligandos también forman enlaces de hidrógeno con los residuos proteicos TRP106 y HIS104, respectivamente. Por el contrario, ligandos como el β-mirceno y el α-humuleno tienen afinidades de unión más débiles con valores de ΔG de − 4,6 kcal/mol y − 4,8 kcal/mol, respectivamente. El β-mirceno forma múltiples interacciones hidrofóbicas con varios residuos de proteínas, mientras que el α-humuleno forma solo una interacción hidrofóbica con PHE41. La Figura 7 representa todos los ligandos en formas interactivas 2D y 3D para mayor claridad.

El supuesto modo de unión 2D y 3D de los compuestos investigados con 1R4U. (A) Superficie del bolsillo de unión, (B) Interacciones de unión 3D con proteínas, (C) Interacciones de unión 3D con proteínas.

En comparación, los resultados del acoplamiento molecular en las Tablas 5 y 6 sugieren que algunos de los ligandos probados tienen fuertes afinidades de unión e interacciones favorables con las proteínas antioxidantes y antimicrobianas. Estos hallazgos proporcionan información valiosa para desarrollar nuevos compuestos con potencial actividad antioxidante y antimicrobiana. Se descubrió que el ligando "epóxido de iso-aromadendreno" tiene la mayor afinidad de unión con la proteína antioxidante objetivo 1AJ6. Por el contrario, los ligandos "Humulenol-II" y "Epóxido de iso-aromadendreno" mostraron las afinidades de unión más potentes con la proteína antimicrobiana objetivo 1R4U. Curiosamente, se descubrió que el “epóxido de iso-aromadendreno” tiene una fuerte afinidad de unión con ambas proteínas dianas, lo que indica su potencial como candidato a fármaco con múltiples objetivos.

Además, el análisis de las interacciones entre los ligandos y los residuos de proteínas proporciona información sobre los mecanismos específicos de unión ligando-proteína. Estos hallazgos se pueden utilizar para guiar el diseño racional y la optimización de nuevos compuestos con actividad antioxidante y antimicrobiana mejorada. En general, los resultados de estas simulaciones de acoplamiento molecular son prometedores y proporcionan un punto de partida para una mayor validación experimental de los ligandos identificados.

Este estudio se realizó para determinar la composición fitoquímica, actividad antioxidante y efecto antimicrobiano de los aceites esenciales de S. lavandulifolia subsp. mesatlantica y S. officinalis L. Nuestros resultados mostraron 10 y 20 sustancias químicas en los aceites esenciales de S. officinalis y S. lavandulifolia, respectivamente, que son diversas en términos de tipos pero menos en comparación con estudios anteriores. Los componentes registrados fueron significativamente mayores en S. officinalis en comparación con S. lavandulifolia. Estos compuestos químicos respaldan una interesante capacidad antioxidante en los aceites esenciales analizados de ambas especies de Salvia. La eliminación de radicales libres DPPH fue significativamente superior en S. officinalis, mientras que la capacidad antioxidante total (TAC) fue mayor en S. lavandulifolia.

Por otro lado, los aceites esenciales de ambas especies de Salvia mostraron una interesante actividad antimicrobiana contra bacterias y levaduras. Las tasas de inhibición más altas se registraron para S. officinalis en comparación con S. lavandulifolia. Los resultados proporcionan evidencia relevante sobre la composición fitoquímica de S. officinalis y S. lavandulifolia en Marruecos, los primeros datos sobre plantas medicinales en este país norteafricano. Asimismo, la actividad antimicrobiana registrada es la primera para S. lavandulifolia en todo el mundo. Por tanto, este estudio beneficiará a otros estudios comparativos sobre el mismo tema. Sin embargo, se requiere investigación adicional para evaluar los componentes fitoquímicos de las variantes nativas y comercializadas de estas plantas. Supongamos que sus composiciones fueran similares (nativas y cultivadas). En ese caso, promoverán el uso extensivo de materiales cultivados y la protección de especies silvestres, lo que se sugiere que es beneficioso para proteger la flora silvestre. La información sobre las interacciones ligando-proteína para proteínas antioxidantes y antimicrobianas proporcionó detalles valiosos sobre las afinidades de unión y las interacciones producidas que pueden ser muy útiles como paso inicial en el descubrimiento de fármacos. La creación de nuevos tratamientos puede beneficiarse al examinar las afinidades de unión y los muchos tipos de interacciones producidas.

Todos los datos generados o analizados durante este estudio se incluyen en este artículo publicado.

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Los autores desean extender su más sincero agradecimiento al Proyecto de Apoyo a Investigadores de la Universidad Rey Saud, Riyadh, Arabia Saudita, por financiar este trabajo a través del Proyecto Número (RSP-2023R437).

Este trabajo cuenta con el apoyo financiero del Proyecto de Apoyo a Investigadores Número (RSP-2023R437), Universidad Rey Saud, Riad, Arabia Saudita.

Estos autores contribuyeron igualmente: Latifa Zbadi y Asmae El Ghouizi.

Laboratorio de Sustancias Naturales, Farmacología, Medio Ambiente, Modelización, Salud y Calidad de Vida (SNAMOPEQ), Facultad de Ciencias Dhar El Mehraz, USMBA, Fez, Marruecos

Souad Maache, Asmae El Ghouizi, Najoua Soulo, Badiaa Lyoussi & Ilham Elarabi

Laboratorios de Salud Pública en la Delegación de la Prefectura de Tánger Assilah, Tánger, Marruecos

Latifa Zabadi

Departamento de Biotecnología, Instituto de Ciencias Naturales y Aplicadas, Universidad Çukurova, 01250, Balcalı, Adana, Turquía

Hamza Saghrouchni

Departamento de Química Farmacéutica, Facultad de Farmacia, Universidad Bahauddin Zakariya, Multan, 60800, Pakistán

Farhan Siddique

Departamento de Biología, Universidad de Bahir Dar, PO Box 79, Bahir Dar, Etiopía

Fueron a Sitotaw

Departamento de Ciencia de los Alimentos y Nutrición, Facultad de Ciencias Agrícolas y Alimentarias, Universidad Rey Saud, 11, PO Box 2460, 11451, Riyadh, Arabia Saudita

Ahmad Muhammad Salamatullah

Departamento de Ciencias de los Alimentos, Facultad de Ciencias Agrícolas y Alimentarias, Universidad Laval, 2325, Ciudad de Quebec, QC, G1V 0A6, Canadá

Hiba-Allah Nafidi

Laboratorio de Química y Bioquímica, Facultad de Medicina y Farmacia, Universidad Ibn Zohr, 70000, El Aaiún, Marruecos

Mohammed Bourhia

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Conceptualización, SM y BL; metodología, software LZ y AE, validación, análisis formal, HS, FS, SM, AEIE y NS; redacción del borrador original, análisis formal, investigaciones, redacción: preparación del borrador original, SM, BL; HN, AMS, MB, IE; Escritura: revisión y edición del manuscrito, SM, NS, BS y BL.

Correspondencia a Baye Sitotaw o Mohammed Bourhia.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Maache, S., Zbadi, L., Ghouizi, AE et al. Efectos antioxidantes y antimicrobianos de los aceites esenciales de dos especies de salvia con análisis in vitro e in silico dirigidos a las proteínas 1AJ6 y 1R4U. Representante científico 13, 14038 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-41178-2

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Recibido: 19 de mayo de 2023

Aceptado: 23 de agosto de 2023

Publicado: 28 de agosto de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-41178-2

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